Pokonaj warrozę. Wydanie III, uaktualnione ebook

Pokonaj warrozę. Wydanie III, uaktualnione prof. dr hab. Paweł Chorbiński

Copyright © 2018 Wydawnictwo BEE & HONEY Sp. z o.o.

BEE & HONEY Sp. z o.o. Klecza Dolna 148 34-124 Klecza Dolna tel.: 33 845-10-11, tel./fax 33 873 51 40 [email protected]

Nazwy handlowe towarów występujące w tej pracy są znakami towarowymi zastrzeżonymi lub nazwami zastrzeżonymi odpowiednich firm.

Wydawnictwo BEE & HONEY Sp. z o.o. nie ponosi odpowiedzialności za jakąkolwiek szkodę, będącą następstwem korzystania z informacji i metod zawartych w niniejszej publikacji.

Korekta, przygotowanie do składu: Teresa Kobiałka Martyna Walerowicz

Skład, opracowanie graficzne, projekt okładki: Roman Dudzik

Fotografie: Maria i Eugeniusz Sapiołko, Jerzy Jóźwik, Robert Kuczara, Roman Dudzik, Rafał Krawczyk, Teresa Kobiałka, Janusz Pudełko, Grażyna Topolska Paweł Chorbiński

Wydanie III

ISBN 978-83-927715-9-3

Wszelkie prawa zastrzeżone. Niniejsza publikacja ani w całości, ani w części nie może być w żaden sposób powielana i rozpowszechniana bez pisemnej zgody wydawcy.

1. Geneza

Warroza (Varroosis apium)

Jest to choroba pasożytnicza dotycząca zarówno pszczół dorosłych, jak i czerwiu wywoływana przez roztocza z rodziny Varroidae, rodzaju Varroa. Przez wiele lat uważano, że warroza jest powodowana przez roztocz Varroa jacobsoni.

Obecnie gatunek roztocza odpowiedzialny za wywoływanie tej choroby nosi nazwę Varroa destructor.

Po raz pierwszy roztocz Varroa został znaleziony przez E. Jacobsona w 1904 roku na pszczole wschodniej (Apis cerana), występującej na wyspie Jawa. W tym samym roku został on równocześnie opisany przez holenderskiego akarologa A. Oudemansa – stąd wzięła się jego pełna nazwa gatunkowa - Varroa jacobsoni [Oudemans 1904]. Ponieważ był to jedyny wówczas opisany gatunek Varroa, uważano go za głównego sprawcę warrozy i ta nazwa gatunkowa utrzymywała się w literaturze dotyczącej omawianej choroby, aż do końca XX wieku.

Pierwsze badania nad rozwojem pasożyta przeprowadzono już w 1918 roku, w czasie, których wykazano, że pasożytuje on u pszczoły wschodniej głównie na czerwiu trutowym.

Samica Varroa destructor na dorosłej pszczole.

W trakcie późniejszych analiz okazało się także, że Varroa jacobsoni nie namnaża się na czerwiu pszczoły miodnej [Anderson, 1994; Anderson i Sukarsih, 1996] i spowodowało to intensywne badanie populacji roztoczy u pszczół azjatyckich, u których zaobserwowano znaczne zróżnicowanie wśród populacji sugerujące, że mamy do czynienia nie z jednym, ale kilkoma gatunkami roztoczy [De Guzman i in. 1996; De Guzman i Rinderer, 1999] nie może więc on powodować strat w rodzinach pszczelich, które mu zawsze przypisywano.

Przeprowadzone później badania Andersona i innych naukowców wykazały, że wśród Varroa występującej u pszczoły wschodniej można rozróżnić dwie populacje pasożyta różniące się wielkością ciała. Zaobserwowane różnice zostały następnie potwierdzone badaniami DNA – wykazano odrębność genetyczną tych populacji [Anderson i Trueman 2000, Warrit i in. 2006]. W ten sposób wyodrębniono dwa różne gatunki – Varroa jacobsoni oraz Varroa destructor. Gatunkiem odpowiedzialnym za straty w rodzinach pszczoły miodnej okazał się V. destructor.

Szeroko zakrojone badania nad populacją roztoczy u różnych gatunków pszczół wykazały, że do rodziny Varroidae należy kilka gatunków (tab.1.).

Nie wiadomo dokładnie, kiedy doszło do przeniesienia się roztocza V. destructor z pszczoły wschodniej na pszczołę miodną. Pszczoła wschodnia żyje na terenie Azji i Indonezji. Jest jednak gatunkiem kłopotliwym w hodowli, nie tworzy silnych kolonii i cechuje go skłonność do migracji sezonowej, dlatego na tereny występowania pszczoły wschodniej przywieziono europejską pszczołę miodną.

Pasożyt znalazł sobie nowego żywiciela i przystosował się do niego. Bardzo szybko inwazja Varroa objęła duże obszary Azji i dotarła do Europy. Przypuszcza się, że istniały dwie niezależne drogi przemieszczania się pasożyta z pszczoły wschodniej na pszczołę miodną.

Pierwsza z Azji na tereny ZSRR, a druga przez południowe kraje Azji aż do Azji Mniejszej i stąd na stary kontynent.

Już na początku lat pięćdziesiątych ubiegłego stulecia zaobserwowano występowanie samic Varroa w rodzinach pszczelich na terenie Singapuru (1951) Związku Radzieckiego (w kraju Chabarowskim i Nadmorskim) (1952), Pakistanu (1955), Chin (1959), Japonii (1968).

Pierwsze rozpoznanie warrozy na terenie Europy nastąpiło w 1967 roku w pszczołach pochodzących z Bułgarii. Znacząca jest informacja, że już w 1977 roku znaleziono pasożyta na terenie ówczesnej Republiki Federalnej Niemiec.

Prawdopodobnie wprowadzenie do jednej z pasiek importowanej pszczoły wschodniej spowodowało rozprzestrzenienie się warrozy.

Inwazję Varroa stwierdzono już w 1971 na terenie Ameryki Południowej (Paragwaj), a w 1987 roku pojawiła się w USA [Ruttner i Ritter, 1980, De Guzman i Rinderer, 1999].

W maju 1980 roku pojawiła się w naszym kraju (w regionie Kraśnika Lubelskiego) i w ciągu czterech lat objęła cały jego obszar. Obecnie występuje ona powszechnie na całym świecie (poza Australią), ale w 2000 roku zanotowano jej pojawienie w Nowej Zelandii.

Ponadto w obrębie obu tych gatunków (V. destructor i V. jacobsoni), właśnie przy użyciu badań molekularnych wyróżniono szereg tzw. haplotypów, które przedstawiono w tabeli 2. Spośród wymienionych największe znaczenie dla zdrowia rodzin pszczelich mają dwa haplotypy V.­ destructor: koreański i japońsko-tajlandzki.

• typ koreański (zwany też rosyjskim) występuje w Europie, na Bliskim Wschodzie, w Ameryce Północnej i Afryce Południowej,

• typ japońsko-tajlandzki, który występuje w Japonii, Tajlandii i Ameryce Południowej.

W Europie spotyka się wyłącznie typ koreański (rosyjski) roztocza V. destructor. W Ameryce Północnej występują oba typy tzn. typ japońsko-tajlandzki i koreański, ale przeważa ten ostatni. Natomiast w Ameryce Południowej inwazja V. destructor dotyczy tylko typu japońsko-tajlandzkiego, który nie powoduje większych strat w pasiekach [Anderson i Truman 2000, De Guzman i in., 1996, De Guzman i Rinderer, 1999 Muñoz i in., 2008].

Brak strat z powodu warrozy u pszczół z Ameryki Południowej, zanim poznano typ japońsko-tajlandzki V. destructor, sprawił, że przez pewien czas podejrzewano, że pszczoły te posiadają naturalne lub nabyte zdolności do walki z pasożytem.

Niestety niska szkodliwość roztocza dla tych pszczół wynika z cech pasożyta, a nie możliwości obronnych pszczół.

W badaniach naukowych wykazano także, że typ koreański V. destructor wykształca bardzo szybko oporność na akarycydy, zwłaszcza na te należące do grupy syntetycznych pyretroidów. Z tego powodu zaobserwowano w rodzinach w Europie pod ko­niec lat dziewięćdziesiątych malejącą skuteczność leków warroabójczych opartych zwłaszcza na fluwalinacie.

2. Biologia pasożyta

Varroa destructor [Anderson & Trueman 2000] to roztocz oznaczający się stosunkowo dużymi wymiarami ciała. Występuje u niego silny dymorfizm płciowy - samica jest dużo większa od samca. Samica ma zabarwienie od jasnobrązowego do czerwonobrunatnego, a jej ciało jest poprzecznie owalne, spłaszczone grzbietobrzusznie, o długość około 1,2 mm i szerokości około 1,8 mm.

Płytka grzbietową samicy jest pokryta krótkimi, gęsto ułożonymi szczecinkami. Bardzo cienkie i elastyczne połączenie płytki grzbietowej i brzusznej umożliwia dużą zmianę objętości ciała konieczną w momencie pobrania dużych porcji hemolimfy z żywiciela oraz przy produkcji i dojrzewaniu jaj.

Początkowo młode samice są białe, ale wraz z wiekiem szybko ciemnieją. Bardzo dobrze wykształcony układ oddechowy umożliwia życie zarówno w komórkach pod zasklepami jak i na samych pszczołach. Pasożyt posiada cztery pary krótkich, lekko owłosionych odnóży zakończonych silnymi przylgami.

Samica Varroa posiada 4 pary odnóży zakończonych przylgami.

Przednie odnóża rzadko są używane jako narząd ruchu. Z reguły są uniesione, podobnie jak czułki owadów, celem odbierania wrażeń węchowych dzięki wyspecjalizowanym receptorom [Ramm i Böckeler, 1989]. Liczne narządy czuciowe zlokalizowane na pierwszej parze odnóży odbierają bodźce węchowe i smakowe oraz rejestrują wrażenia termiczne i zmiany wilgotności powietrza.

Pasożyt potrafi rozpoznawać bardzo wiele związków chemicznych, szczególnie tych wytwarzanych przez pszczoły (np. zawartych w mleczku pszczelim) [Endris i Baker, 1993, Liu i Peng, 1990]. Zaburzanie odbierania tych wrażeń węchowych jest czasami wykorzystywane w praktyce pszczelarskiej (np. stosowanie olejku majerankowego do dezorientacji samic roztocza).

Dzięki termoreceptorom samice pasożyta potrafią rozpoznawać różnice temperatur na poziomie około 1°C [Le Conte i Arnold, 1987] i licznych badaniach laboratoryjnych wykazano, że preferują one temperatury od 26 do 33°C [Le Conte i Arnold, 1987, 1988, Pätzold i Ritter, 1989, Rosenkranz, 1988], które są znacznie niższe niż normalna temperatura w gnieździe (z obecnym czerwiem), która wynosi około 34.5-35°C [Becher i Moritz, 2009, Rosenkranz i Engels, 1994].

Dlatego podejrzewa się, że samice preferują do rozrodu komórki z czerwiem na obwodach plastrów lub dolnych ich partii [Dillier i in. 2006], gdzie temperatura jest nieco niższa aniżeli w centrum gniazda. Narządy zmysłów odgrywają również ważną rolę podczas ataku pasożyta na dorosłą pszczołę.

Wygryzająca się pszczoła.

Udowodniono bowiem, że najchętniej wybierane są karmicielki lub starsze robotnice, aniżeli pszczoły świeżo po wygryzieniu [Kraus, 1993, Kraus i in. 1986, Kuenen i Calderone, 1997, Steiner, 1993]. Jest to bardzo uzasadnione z punku widzenia strategii przetrwania pasożyta: pszczoły karmicielki same przeniosą zapłodnione samice Varroa w pobliże lub do samych komórek z czerwiem, natomiast unikanie młodych pszczół wynika z ich ubogiej w odżywcze substancje hemolimfy.

Również na drodze chemicznej rozpoznawany jest czerw trutowy od czerwiu pszczelego i nawet dziesięciokrotnie chętniej wybierany przez samice Varroa do swojego rozrodu [Boot i in. 1995a, 1995b, Calderone i Kuenen, 2001, Fuchs 1990].

Oczywiście wybór czerwiu trutowego jest podyktowany także większą obfitością pożywienia dla larw pasożyta, a przede wszystkim dłuższym okresem jego rozwoju, który umożliwia uzyskanie liczniejszego potomstwa w jednej komórce z czerwiem [Calderone i Lin, 2001, Le Conte i in. 1989].

W badaniach wykazano także, że substancje zapachowe związane z oprzędami larw przywabiają pasożyty [Calderone i Lin, 2001, Donzé i in. 1998], co sugeruje większą skłonność do atakowania czerwiu wychowywanego na starszych, ciemnych plastrach [Piccirillo i De Jong, 2004] i umożliwia jednoczesne łatwiejsze zamaskowanie woni pasożyta chroniąc go przed wykryciem ze strony pszczół.

Z kolei substancje zawarte w mleczku służącym do karmienia matek, jak również zawarte w samych larwach matecznych, wykazują efekt odstraszający roztocza, dlatego mateczniki nie są z reguły atakowane przez Varroa [Calderone i Lin, 2001, Calderone i in., 2002, Trouiller i in., 1994].

Narządy gębowe samic V. destructor są typu ssąco-kłującego, zaopatrzone w dwa silne pazury (chelicerae) z dwoma ząbkami przystosowanymi do przytrzymywania i przekłuwania oskórka pszczół dorosłych i czerwiu oraz pobierania hemolimfy, stanowiącej praktycznie jedyny pokarm tego pasożyta.

Układ rozrodczy samicy składa się z jajników, macicy i pochwy oraz posiada zbiorniczek nasienia, w którym po kopulacji gromadzone jest nasienie. Jest to rezerwuar plemników do zapładniania jaj. Zakończenie układu rozrodczego umieszczone jest po stronie brzusznej pomiędzy drugą parą odnóży.

Samiec oznacza się szarobiałym zabarwieniem i kulistym kształtem ciała (o średnicy około 1 mm). Pierwsza para odnóży samca posiada narządy służące do przenoszenia nasienia do dróg rodnych samicy. Osobniki męskie spotyka się tylko na zasklepionym czerwiu lub krótko po wygryzieniu pszczoły.

Nie potrafi on odżywiać się hemolimfą pszczół, stąd na dorosłych pszczołach spotyka się wyłącznie samice roztocza.

Samice V. destructor całe swoje życie spędzają głównie w gnieździe pszczelim (z wyjątkiem rójek) i mimo braku oczu doskonale wyczuwają światło i starają się go unikać.

Na szybkość rozwoju inwazji V. destructor ma też wpływ wielkość komórek plastra i rozmiar czerwiu. Wykazano, że pasożyty chętniej wnikają do komórek krótszych niż sztucznie wydłużonych. Ale nie wysokość komórki jest najistotniejsza.

Występuje tu prosta zależność, że im ciaśniej ma larwa w swojej komórce, tym chętniej jest atakowana przez pasożyty. Prawidłowość ta potwierdza się w silniejszym porażeniu czerwiu rozwijającego się w wielokrotnie zaczerwianych komórkach w porównaniu z czerwiem rozwijającym się w komórkach nowych [De Ruijter i Calis, 1988; Goetz i Koeniger, 1993; Kuenen i Calderone, 2000].

Dlatego wieloletnie użytkowanie plastrów w części gniazdowej (bardzo ciemne, prawie czarne) sprzyja pasożytowi i zapewnia mu lepsze warunki rozwojowe.

Pasożyt na odwłoku pszczoły.

Dojrzałe samice V. destructor pasożytują na czerwiu zasklepionym i pszczołach dorosłych. Co kilka godzin nakłuwają ciało żywiciela, w celu pobrania porcji hemolimfy. W razie konieczności samica V. destructor jest bardzo wytrzymała na brak pożywienia, bez którego może się obywać nawet 9 dni.

Na plastrach z zamarłym czerwiem roztocza przeżywać mogą do 30 dni.

Varroa destructor charakteryzuje się dwoma cyklami życiowymi: tzw. faza foretyczna dotyczy przebywania samic na ciele pszczoły, a faza reprodukcyjna odbywa się na czerwiu. Cały cykl rozwojowy pasożyta odbywa się na zasklepionym czerwiu, zarówno pszczelim jak i trutowym.

Samica roztocza wnika do komórki z czerwiem pszczelim około 15–20 godzin, a trutowej 40–50 godzin przed ich zasklepieniem [Boot i in. 1992, Ifantidis i in. 1988].

Zimowy osyp. fot.: Jerzy Jóźwik

Po wejściu do komórki samice roztocza wędrują pod larwę i zanurzają się w pokarmie, który zalega na dnie komórki. Oddychają przez specjalne rurki oddechowe (perytremalne) a następnie przechodzą w fazę nieruchomą – proces wyczekiwania, aż larwa spożyje cały pokarm w komórce i je uwolni [Ifantidis i in. 1988, Richard i in. 1990].

W ciele samic Varroa następuje dojrzewanie jaj i pierwsze zostaje złożone po około 70 godzin od momentu wniknięcia do komórki z czerwiem [Ifantidis, 1983, Steiner i in. 1994]. Następnie co około 30 godzin składa na ścianie komórki kolejne jaja – w pszczelich zwykle do 5 sztuk, a w trutowych do 6 sztuk [Garrido i Rosenkranz, 2003, Martin, 1994, 1995a, 1995b].

Jajo złożone jako pierwsze z reguły jest niezapłodnione i powstaje z niego samiec. Z kolejnych, zapłodnionych jaj powstają osobniki żeńskie.

Larwa samicy wylęga się już jako protonimfa, czyli po przebyciu pierwszego linienia. Odżywia się ona przez 5 dni hemolimfą czerwiu, linieje, zamienia w deutonimfę, żeruje przez 2 kolejne dni po czym przekształca się w imago, czyli jasnobrązową młodą samicę Varroa (wszystkie postacie larwalne pasożyta są jasnej barwy – białe lub żółtawe).

Oczywiście z niezapłodnionego jaja rozwinie się samiec. Dojrzałe samice odbywają kopulację z samcem jeszcze w zasklepionej komórce. Samice roztocza wraz z wygryzającą się pszczołą opuszczają komórkę, przechodzą na dorosłe pszczoły, na których żerują (zwykle około 4–7 dni) (Rys. 1., str. 20), a następnie wnikają do kolejnych komórek z czerwiem w celu odbycia cyklu rozwojowego.

Samiec oraz wszystkie postacie larwalne (czyli nimfy) pasożyta giną szybko po odsklepieniu komórki przez wygryzającą się pszczołę. Cykl rozwojowy samca zamyka się w granicach 5,8–6,2 dnia, a samicy w granicach 6,6–6,9 dnia [Donzé i Guerin, 1994, Ifantidis, 1990, Martin, 1994, Rehm i Ritter, 1989].

Cykl rozwojowy pszczoły robotnicy pod zasklepem trwa 12 dni, trutnia 14 dni, wobec czego nie wszystkie potomne osobniki żeńskie roztoczy uzyskują pełną dojrzałość i zostają zapłodnione. Przyjmuje się, że średnio w komórce z czerwiem pszczelim powstają 2–3 sztuki samic potomnych, a w komórce z czerwiem trutowym 3–4.

Rys. 1. Reprodukcja V. destructor na czerwiu pszczelim i trutowym.

Samice roztocza wraz z wygryzającą się pszczołą opuszczają komórkę, przechodzą na dorosłe pszczoły, na których żerują (zwykle około 4 dni), a następnie wnikają do kolejnych komórek z czerwiem. Niezapłodniona, młoda samica również wnika do komórki i składa tylko jedno jajo.

Powstały z niezapłodnionego jaja samiec unasiennia w czasie kopulacji własną matkę, która w kolejnym cyklu rozrodczym uzyskuje kolejnego samca i córki.

Tylko w przypadku bardzo silnej inwazji może dochodzić do atakowania komórek matecznych, w których jednak pasożyt nie może dokończyć rozwoju. Wygryzające się matki z takich komórek są z reguły bezwartościowe. Niski stopień porażenia czerwiu matecznego wynika głownie z odstraszającego wpływu na pasożyta mleczka pszczelego, którym jest karmiony oraz niskiej atrakcyjności związanej z wydzielanymi feromonami.

W rzeczywistości liczba potomstwa pasożyta jest niższa. Część samic opuszcza komórkę nieunasieniona, część nie uzyskała potomstwa wcale lub tylko samce. Dojrzałe samice przechodzą zazwyczaj jeden cykl rozrodczy, chociaż część z nich powtarza go kilka razy (nawet do 7) [De Ruijter, 1987].

Wykazano, że ok. 78% samic składa jaja tylko raz w życiu, 18% - dwa razy, 4% - kilka razy (zazwyczaj 3 razy) [Fries i Rosenkranz, 1996, Martin i Kemp, 1997].

Szybkość namnażania się pasożyta w rodzinach pszczelich jest uzależniona od wielu czynników: stężenia feromonów pszczół i czerwiu, stanu odżywienia, długości trwania rozwoju pod zasklepami, temperatury gniazda, rasy pszczół i stopnia odporności behawioralnej rodziny pszczelej.

W dużym uproszczeniu można przyjąć, że co około 20 dni następuje podwojenie liczby samic V. destructor w rodzinie pszczelej, a każdy czas bezczerwiowy hamuje tę tendencję (tab. 3 i 4, str. 21). Z początku wzrost inwazji wydaje się nieistotny, z jednej samicy dwie a potem cztery.

Niestety gdy w rodzinie pszczelej namnoży się 1000 pasożytów, to za 20 dni będzie ich 2000, a po kolejnych 20 dniach 4000, w końcu osiągając liczbę 8000, która będzie już zabójcza dla pszczół.

W naszych warunkach klimatycznych do 30% samic pasożyta nie uzyskuje płodnego potomstwa. Jest to najczęściej spowodowane następującymi czynnikami:

trwała bezpłodność (brak zapłodnienia),

nabyta bezpłodność (nie rozmnażają się pomimo zapłodnienia),

zamieranie przed złożeniem jaja,

składanie jaj niezapłodnionych lub płonych,

zamieranie potomstwa w czasie rozwoju.

Płodność samic V. destructor jest bardzo ściśle związana z klimatem, porą roku oraz rasą pszczół. W gorącym klimacie rodzi się więcej samic niezdolnych do rozrodu. Niestety w naszym chłodniejszym środowisku większość samic (ponad 70%) wykazuje płodność [Al Aattal i in. 2006 Rosenkranz, 1999].

Do ograniczenia przyrostu liczebności pasożyta przyczynia się również sam czerw pszczeli i trutowy. Podrażnione przez żerowanie V. destructor zasklepione larwy intensywnie się poruszają i przez to uszkadzają jaja lub larwy pasożyta (nimfy), które wkrótce zamierają.

Jeżeli w rodzinie pszczelej występuje dłuższy okres bezczerwiowy (4–5 tygodni) to naturalna śmiertelność roztoczy wzrasta wtedy dwa do trzech razy [Rosenkranz i Bartalszky, 1996, Rosenkranz i Stürmer, 1992].

Warto pamiętać, że latem, kiedy w rodzinach pszczelich jest bardzo dużo czerwiu, nawet do 90% roztocza populacji może przebywać pod zasklepami i w czasie przeglądów pszczelarze nie zauważają wyraźnej obecności pasożyta [Rosenkranz i Renz, 2003].

Przegapienie momentu gwałtownego wzrostu liczby pasożytów kończy się osłabieniem rodziny pszczelej, utratą pożytków, a w końcu stratą kolonii.

Obserwacje pszczół w celu wykrycia samic Varroa mogą być trudne w obecnych czasach z powodu zamian w biologii pasożyta. W momencie kiedy warroza zawitała do naszego kraju faza foretyczna samic, czyli przebywanie na pszczołach w celu uzyskania dojrzałości lub sił do rozrodu, wynosiła 7–14 dni, a pod zasklepem 12–16 dni.

Dlatego były one stosunkowo łatwe do zaobserwowania. Dzisiaj wiemy już o zmianach w zachowaniu roztocza – samice skróciły czas fazy foretycznej do 4 dni, a nawet udokumentowano przypadki całkowitego braku fazy przebywania samic pasożyta na pszczołach [De Ruijter, 1987, Fries i Rosenkranz, 1996] (wariant 1, rys. 2).

Spotykamy się tu z sytuacją, że młoda samica Varroa opuszcza komórkę wraz z wygryzającą się pszczołą i wcale nie przebywa na niej przez kilka dni tylko natychmiast wnika do następnej komórki i pod zasklepem dojrzewa do rozrodu, który odbędzie dopiero po wyjściu z komórki i wniknięciu do następnej.

Skrócenie lub rezygnacja przez samice pasożyta z fazy foretycznej sprawia, że na dorosłych pszczołach trudno jest zaobserwować roztocza w czasie przeglądów rodzin oraz powoduje to problemy z uzyskaniem odpowiedniej skuteczności terapii warroabójczej krótko działającymi preparatami kontaktowymi (patrz Apiwarol) (wariant 2, rys. 2).

Samice V. destructor w czasie swojego cyklu rozrodczego dużo chętniej wchodzą do komórek z czerwiem trutowym aniżeli z czerwiem pszczelim (nawet 8–10 razy chętniej). Wraz ze wzrostem liczebności pasożyta w rodzinie pszczelej zwiększa się liczba samic wchodzących do jednej komórki.